En 2007 se produjeron cambios en las circunstancias y el Sr. Donaldson también cambió de rumbo. Tras conversaciones en Escocia, el veterano fundador y líder del D.U.P., el reverendo Ian Paisley, puso fin a su oposición al Acuerdo del Viernes Santo, y el D.U.P. formó coalición en la asamblea descentralizada de Belfast con Sinn Fein, antes ala política del I.R.A. El Sr. Donaldson, manteniendo su escaño en el parlamento de Londres, también fue miembro de la asamblea de Belfast de gobierno compartido, donde se desempeñó durante un año como ministro junior.
Su tiempo como líder del D.U.P. estuvo dominado por su respuesta al Brexit.
En 2021 se convirtió en líder del D.U.P. después de que las luchas internas derribaran a sus dos líderes anteriores, Arlene Foster y Edwin Poots, en cuestión de semanas.
Aunque Irlanda del Norte había votado, en general, para permanecer en la Unión Europea en el referéndum del Brexit de 2016, el Sr. Donaldson, liderando el D.U.P. desde Westminster, alineó al unionismo con la facción del Brexit más radical del Partido Conservador Británico. Dirigido por el entonces primer ministro Boris Johnson, este grupo deseaba una retirada completa de todas las instituciones de la Unión Europea, incluidos protocolos aduaneros, de fabricación, medioambientales y veterinarios que permitían el libre comercio y movimiento a través de la frontera irlandesa.
En Irlanda y en el extranjero, una frontera irlandesa sin fricciones era ampliamente considerada como esencial para preservar el pacífico statu quo que siguió al Acuerdo del Viernes Santo. Entonces, cuando el gobierno del Reino Unido acordó, bajo una fuerte presión de la UE y Estados Unidos, imponer controles aduaneros y comerciales entre Irlanda del Norte y el resto del Reino Unido, en lugar de en la frontera irlandesa, el Sr. Donaldson protestó utilizando el veto de gobierno compartido del D.U.P. para colapsar el gobierno descentralizado de Irlanda del Norte en 2022.
Después de dos años sin un gobierno funcionando en Irlanda del Norte, y con su partido perdiendo apoyo tanto de radicales como de moderados en ambos lados, el Sr. Donaldson finalmente acordó revivir la asamblea en enero de este año.